В зависимости от отношения к религии в обществе эти музеи изменяют во времени формы существования (музеи отживающего культа, антирелигиозные музей, музеи истории религии) и принципы экспозиционного показа. История этой музейной группы наиболее репрезентативно по отношению к остальным отражает интерпретацию исходного материала в соответствии с идеологическими установками. В современном обществе отношение к историко-религиозным музеям определяется пониманием религии как мировоззрения и мироощущения, а также соответствующего поведения и специфических действий (культа), основанного на вере в существование Бога (или богов). Крупнейшим и единственным в своем роде музеем, показывающим историю разных религий на протяжении значительного хронологического периода, является Музей истории религии в г. С-Петербург. Зарубежные музеи истории религии отражают историю одной конфессии или определённого периода внутри конфессии: Национальный музей раннего христианства, Рим; Музей истории Реформации, Женева и др. В последние годы наблюдается процесс открытия музеев при храмах, епархиях - на разных уровнях административно-территориальной структуры церковной организации, в которых освещена история православия конкретного региона и в конкретный исторический период (Музей истории Православия на Алтае, Музей при кафедральном соборе в г. Тутаев Ярославской обл. и др). Активный рост количества подобных музеев может привести к воссозданию цельной картины истории православия в России.

Раздел по истории религии в конкретном регионе включен в экспозиции многих краеведческих музеев. Крупнейшие музеи истории русской культуры (Музеи Московского Кремля, Государственный исторический музей, Государственная Третьяковская галерея, Государственный Русский музей, Музей им. Андрея Рублева) включают коллекции по истории православия. Активная выставочная деятельность музеев Московского Кремля, знакомившая посетителей в России и за рубежом с 1960-х годов с древнерусским искусством, поступившим в музей из Патриаршей ризницы, соборов Московского Кремля, закрытых церквей и монастырей, была в определённой степени и одновременным знакомством с историей православия.

Первые собрания, отражающие историю христианства, формировались в России в ризницах церквей и монастырей. В 19 в. они сосредоточились в открывшихся при епархиях древлехранилищах и церковно-исторических музеях (см. церковные музеи). После революции 1917 г. храмы и монастыри, утратившие свою функцию, продолжали существовать как музеи церковного быта. Это была единственно возможная форма сохранения наследия в условиях того времени, для этой же цели обществом "Старый Петербург" был создан Музей отживающего культа (существовал 1923-26 гг). Со второй половины 1920-х годов музеи церковного быта закрываются или перепрофилируются в антирелигиозные музеи для борьбы с "церковной контрреволюцией". Но даже и в такой форме существования музеи, комплектовавшие свои собрания предметами из закрывавшихся церквей и монастырей, спасали от гибели культурные ценности. Количество антирелигиозных музеев возросло с 11 в 1925 г. до 80 в 1933 г. (последняя цифра включает музеи в союзных республиках и антирелигиозные отделения при различных музеях). Из них выделялись два крупных музея: Центральный антирелигиозный музей в Москве и Ленинградский государственный антирелигиозный музей в Ленинграде. В 1932 г. в Ленинграде в здании Казанского собора был открыт Музей истории религии АН СССР (в 1955 г. переименован в Музей истории религии и атеизма, в 1990 г. восстановлено первоначальное название). Цель его была сформулирована как изучение на научной основе истории религии в целом, исторический анализ феномена религии с древнейших времен до современной эпохи. Основу собрания музея составили экспонаты выставки по истории религии и религиозных представлений, подготовленной на базе фондов Эрмитажа, Русского музея, музея антропологии и этнографии ленинградскими учёными под руководством учёного-этнографа В.Г. Богораза. Экспонаты выставки, пополнившиеся предметами из закрытых храмов, археологических экспедиций, антикварных магазинов, легли в основу первой экспозиции, вызвавшей интерес у посетителей.

После Великой Отечественной войны антирелигиозные музеи были закрыты, а в Музее истории религии проводились работы над созданием новых экспозиций. В 1960-80-х годах экспозиция музея включала 7 отделов, реэкспозиции 1981 г. и 1992 г. отражали изменение взглядов общества на проблему религии. В настоящее время музей, расположенный на Почтамтской улице, предлагает посетителям на рассмотрение проблемы религии и общества в свете новой научной парадигмы.

История православия раскрывается также в музеях, создающихся в лоне православной церкви, а в музеях, хранящих памятники русской культуры, прочитываются символы православия.