Церковные или церковно-археологические музеи находились в ведении Святейшего Синода и существовали при духовных академиях, церковно-археологических комитетах и обществах, православных братствах. Появление церковных музеев было связано с введением курса церковной археологии в программу духовных академий, наглядность преподавания которого обеспечивалась демонстрацией предметов, а также осознанная обществом потребность в сохранении памятников церковной старины. Церковные музеи создавались на базе коллекций древлехранилищ, включавших собрания церковной утвари, облачений, книг и ставили своей целью просвещение духовенства и светской публики.

Первые церковные музеи появились в последней трети 19 в. при духовных академиях - Киевской (1872 г.), Петербургской (1879 г.), Московской (1880 г.) Самым крупным из них был музей Киевской духовной академии, состоявший из отдела рукописей, старопечатных книг и гравюр, архитектуры, иконописи, скульптуры, нумизматики, богослужебной утвари и включавший исторические реликвии (крест, которым, по преданию, преподобный Сергий Радонежский благословил вел. кн. Дмитрия Донского и др.) Интенсивная собирательская работа значительно увеличила количество предметов музея; результаты исследований отдельных экспонатов и коллекций (см. виды коллекций) публиковались в трудах академии.

В конце 19- начале 20 в. был создан ряд музеев по инициативе церковно-археологических обществ и комитетов. Музеи церковных древностей открылись в Ростове (1883 г.), Туле (1885 г.), Архангельске (1886 г.), Подольске (1890 г.), Ставрополе (1894 г.), Воронеже (1901 г.), Кишинёве (1904 г.), Орле (1905 г.).

Церковные музеи открывались и благодаря деятельности светских лиц - в Вологде (1888 г.), Тифлисе (1888 г.), Витебске (1893 г.), Могилёве (1897 г.)

На предварительном съезде деятелей музеев в Москве (1912 г.), созванном для обсуждения назревших вопросов в области музейного дела, группа представителей церковно-археологических музеев была одной из самых значительных. К этому времени в России было около 50 церковных музеев.

После Октябрьской революции церковные музеи были ликвидированы, а их собрания влились в коллекции исторических, художественных, краеведческих музеев и образовали "церковные" отделы, пополнявшиеся в 1920-е гг. культовыми предметами закрывавшихся храмов. В 1930-е гг. многие исторические и художественные музеи были закрыты или перепрофилированы в краеведческие и антирелигиозные. Церковные коллекции были частично утрачены, наиболее ценные поступили в крупнейшие государственные музеи - Центральный музей Древнерусской культуры и искусства им. А. Рублёва, музей-заповедник "Коломенское", Новгородский объединённый историко-архитектурный и художественный музей-заповедник, местные краеведческие музеи.

Первый музей после ликвидации церковных музеев вновь был открыт в 1944 г. как Церковно-археологический музей при Московской духовной академии. Церковные музеи открываются в настоящее время как в действующих монастырях (музей истории Русской православной церкви в Свято-Даниловом монастыре, Мемориальный музей патриарха Тихона в Донском монастыре), так и в приходских храмах по всей России (Музей при кафедральном соборе в г. Тутаев Ярославской обл., в планах - открытие музея при храме св. великомученицы Варвары в с. Поводнево Мышкинского р-на Ярославской области, при Троицком соборе в г. Саратове). Сложные взаимоотношения, возникшие с 1990-х гг. между крупнейшими музеями и Русской Православной церковью по вопросам собственности коллекций церковных древностей, в настоящее время урегулированы не окончательно.