Экспозиция располагается в трех залах помещения Благовещенской церкви Архиерейских палат Суздальского кремля. Включает 56 икон XV-XVII веков. Иконы происходят из храмов и монастырей Владимира, Суздаля, владимирской земли.
Начало осмотра – помещение трапезной. Здесь представлены произведения первой половины XV – середины XVI века, в том числе «Покров Богоматери», «Благовещение», «Богоматерь Одигитрия», вклады великого князя Василия III («Происхождение честных древ креста» и «Святые братья Маккавеи»). Открывает экспозицию икона «Богоматерь Владимирская».
Во втором зале можно видеть иконы середины XVI – XVII столетий. В центре зала в отдельной витрине помещен редкий комплекс икон-таблеток: написанные на загрунтованном с обеих сторон холсте изображения евангельских праздников и различных святых служили своеобразным церковным календарем.
Завершают экспозицию иконы XVII века, расположенные в алтарной части. Среди них икона знаменитого царского изографа Симона Ушакова «Богоматерь Владимирская» (1660 г.).
Таким образом, начало и конец экспозиции отмечает знаменательный для владимиро-суздальской земли Владимирский образ Божьей Матери.
Экспонаты представляют собой ценнейшую часть музейного собрания икон. Среди них образцы столичной иконописи, произведения из Новгорода и Ростова, работы местных мастеров. Великолепные памятники древнерусской живописи не раз участвовали в представительных российских и зарубежных выставках. Они публиковались в различных изданиях, среди которых каталоги выставок, научные исследования, очерки по истории русского искусства. Экспонаты «Древнерусской живописи» стали основой для подробного исследования «Иконы Владимира и Суздаля» (2006 г.).
Научные публикации последних лет позволили уточнить датировку экспонатов. Потребовалось внести необходимые коррективы, что повлекло за собой перестройку всей экспозиции. Было принято решение по-новому разместить экспонаты, и при этом предусмотреть, чтобы осмотр начинался с первого зала. Был разработан новый художественный проект и заказано новое современное оборудование. Над созданием образа экспозиции работал художник из Вологды Сергей Михайлович Иевлев (по его эскизам в 2006 г. была осуществлена перестройка экспозиции «Золотая кладовая»).
Экспозиция икон в Архиерейских палатах была открыта в 1972 году после масштабной реставрации, проведенной силами сотрудников Всероссийского художественного научно-реставрационного центра им. И.Э.Грабаря (г. Москва). С небольшими изменениями экспозиция просуществовала до настоящего времени.
Экспозиция была закрыта для посетителей 1 июля 2008 г., а открыта в новом облике 1 мая 2009 года. За этот период в помещении был проведен капитальный ремонт с заменой отопительной системы и электропроводки, установлена новая система сигнализации, заменены полы, окна и двери.